João de Portugal nasceu em Santarém no dia 13 de janeiro de 1400, sétimo filho do rei Dom João I e da rainha Filipa de Lencastre. Cresceu numa corte marcada pela vitória de Aljubarrota, pela consolidação da dinastia de Avis e pela energia dos filhos do Mestre de Avis, aqueles infantes que a tradição chamaria de a "Ínclita Geração" — príncipes educados nas virtudes cavaleirescas e na cultura humanista que chegava da Itália. Entre eles, João era talvez o menos celebrado pela posteridade, mas não o menos importante para os eventos de seu tempo.
Culto e de temperamento ponderado, o infante João distinguia-se dos irmãos por uma postura mais reflexiva diante das questões políticas e religiosas. Defendia publicamente que os muçulmanos deveriam ser enfrentados pelo poder espiritual dos Evangelhos e não pela força das armas — posição corajosa numa corte movida pelo entusiasmo da expansão em Marrocos. Em 1432, essa convicção o levou a opor-se abertamente à continuidade da guerra norte-africana, numa posição que não era apenas religiosa, mas também estratégica: o custo humano e financeiro das campanhas pesava sobre o reino de forma que nem sempre os entusiastas militares queriam reconhecer.
Ao longo de sua vida, João ocupou cargos de grande relevância institucional. Em 18 de outubro de 1418, tornou-se administrador da Ordem de Santiago, exercendo o cargo de décimo Mestre da Ordem, uma instituição de prestígio militar e religioso que possuía vastos recursos e responsabilidades de defesa territorial. Mais tarde, assumiu o título de terceiro Condestável de Portugal, sucedendo ao lendário Nuno Álvares Pereira, o herói de Aljubarrota que havia se tornado frade franciscano. Era uma herança simbólica poderosa — ninguém substituía Nuno Álvares sem sentir o peso daquele nome.
Em 1424, João casou-se com Isabel de Barcelos, sua meia-sobrinha, filha do conde de Barcelos Afonso, meio-irmão do infante, e neta do antigo condestável Nuno Álvares Pereira. O casamento entrelaçava a linhagem real com a das famílias nobres mais poderosas do reino, consolidando alianças que teriam importância nos anos turbulentos que viriam. Alguns historiadores o incluem entre as figuras representadas nos enigmáticos Painéis de São Vicente de Fora, obra atribuída a Nuno Gonçalves que reúne uma corte inteira numa composição de memória coletiva.
A expedição a Tânger de 1437, planejada com otimismo excessivo pelo rei Dom Duarte, tornou-se um dos episódios mais dolorosos da história portuguesa do século XV. João aliou-se ao irmão Pedro, duque de Coimbra, na resistência à campanha, prevendo o que de fato ocorreu: o desastre militar e o cativeiro do infante Fernando, o "Infante Santo", que permaneceria prisioneiro em Fez até a morte. Nas Cortes de Leiria de 1438, João defendeu corajosamente a entrega de Ceuta como preço pelo resgate de Fernando — posição impopular, pois Ceuta era símbolo do prestígio português no Mediterrâneo, mas racionalmente justificável diante do sofrimento do irmão.
Com a morte de Dom Duarte naquele mesmo ano de 1438, a questão da regência do reino tornou-se urgente e explosiva. O testamento do rei atribuía a regência à viúva, a rainha Leonor de Aragão, mas essa decisão provocou resistência popular feroz e ameaças de motim em Lisboa. Foi o infante João quem se instalou na capital para evitar a eclosão de uma rebelião aberta — um gesto que demonstrava sua consciência da fragilidade do momento e sua capacidade de mediação.
As Cortes de Torres Novas de 1438 estabeleceram uma regência conjunta entre a rainha Leonor e o infante Pedro, e as Cortes de Lisboa de 1439 transferiram a regência exclusivamente para Pedro. João, recusando alianças com ambos os lados em conflito — tanto com Leonor quanto com o conde de Barcelos Afonso — manteve uma posição de equilíbrio que protegia o interesse do reino acima das conveniências familiares. Foi nomeado defensor da região de Entre-Tejo-e-Guadiana, zona de fronteira onde a rainha Leonor e seus partidários haviam se retirado e de onde se temia uma invasão com apoio castelhano.
João desempenhou papel central nas operações de cerco ao castelo do Crato, onde Leonor se encontrava, pressionando militarmente até que ela abandonasse Portugal em dezembro de 1441 e se refugiasse em Castela. A partida da rainha encerrou a ameaça imediata à regência de Pedro e estabilizou o reino. João de Portugal faleceu em Alcácer do Sal em 18 de outubro de 1442, ainda jovem para os padrões de sua estirpe, sem ter vivido para ver o lento declínio da regência do irmão. Seu filho Diogo herdou os títulos e cargos — mas a herança mais valiosa que João deixou foi a de um homem que preferiu a prudência à glória e o equilíbrio à ambição pessoal.

